Ben Stiller interpreta o novo guarda noturno no Museu de História Natural que descobre que quando os visitantes vão embora, começa a verdadeira aventura com as exposições a ganharem vida.
Larry Daley descobre que a tábua egípcia que faz os objectos do museu ganharem vida está a ficar danificada e a perder o seu poder. Para tentar salvar os seus amigos, vai a Londres pedir a orientação do faraó, que está em exposição no Museu Britânico.
Quando os moradores do museu e amigos de Larry são embalados e levados para os arquivos do Instituto Smithsonian, a tábua egípcia mágica vai com eles. Disto resultarão problemas, pois no Smithsonian encontra-se o irmão cruel de Ahkmenrah, que quer usar a tábua para formar um exército de mortos-vivos.
Um homem descobre que é realmente uma personagem de um jogo de vídeo. Guy (Ryan Reynolds) trabalha como caixa de banco, um tipo alegre e solitário cujo o dia nunca é aborrecido. Mesmo que seja usado como refém durante um assalto a um banco, continua a sorrir. Mas um dia apercebe-se de que a Cidade Livre não é bem a cidade que ele pensava que era. Guy está prestes a descobrir que é de facto uma personagem não jogável num jogo de vídeo brutal. Agora que sabe que é uma personagem de videojogo, Guy, acompanhado por Molotov Girl (Jodie Comer), decide enfrentar todos os vilões que assolam a cidade.
Wade Wilson leva uma vida tranquila e deixou para trás o trabalho de mercenário até ser arrastado para uma nova missão pelo Agente Paradox, da organização exterior ao tempo e ao espaço, que monitoriza a linha cronológica. Com o universo em que habita em risco de extinção, um relutante Wilson associa-se a um ainda mais relutante Wolverine numa missão capaz de alterar a história do Universo Cinematográfico Marvel. O inimigo comum é Cassandra Nova, a maléfica irmã gémea do Professor Charles Xavier, que representa uma ameaça para o multiverso.
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